
Dans la jeune vingtaine, il s'installe dans une maison qui devient vite un repaire de création où y traineront ceux qu'on appellera à Baltimore "The dreamland lot". Un film de 1953 avait inspiré le jeune John Waters de 7 ans qui lui donne envie des faire des spectacles de marionnettes. Il fera des spectacles de marionnettes dans les anniversaires, mais des versions si violentes, que ça ne pourra pas être pour des enfants, des adultes avisés seulement. Pré-ado, il se rendait autour du ciné-parc de Baltimore pour y voir, à distance, avec des jumelles, le films, sans les payer. Tout en se donnant envie de vivre du métier. À 8 ans, il avait été fortement marqué par le meurtre irrésolu d'une jeune fille de 14 ans de son quartier. Il s'en inspirera pour un de ses films. Waters est aussi fortement influencé par le phénomène des blousons noirs, des années 50.

Son film suivant sera son premier film "parlant", une autre comédie noire à l'univers underground explorant le fétichisme et les freaks shows. Film indépendant tourné avec la plupart des mêmes gens, Waters s'inspire directement d'un film d'Hershell Gordon Lewis de 1964. Il s'inspire aussi du cinéaste indépendant Jack Smith, de Salvador Dali, et d'une carte postale de Provincetown montrant un homard consommant du LSD et du cannabis. Il y a cannibalisme, sexualité avec des objets, agressions sexuelles, ce n'est pas pour tout le monde. Mais tourné pour 5000 dollars, il en rapporte tout de même plus de 33 000.
En 1972, sa trilogie "trash" débute avec Pink Flamingos, film qui fait grosse controverse car Divine y mange des étrons humains. 1972 est une année de frontières brisées. On exposes les manières de la Mafia dans The Godfather, cette même mafia prendra le contrôle des recettes du très payant premier film pornographique où le personnage de madame prends plaisir à ce qu'elle fait sur grand écran, et un extra terrestre/vampire arrive au Québec, moi. Le film de Waters est jugé révoltant. Il est ravi.


Voulant exorciser le meurtre de cette adolescente de 14 ans, dans sa jeunesse, il s'en inspire pour un film, en 1990, avec Johnny Depp, Amy Locane, Susan Tyrell, Iggy Pop, Ricki Lake, Polly Bergen et Traci Lords. Quand celle-ci s'inquiète parce que lors du tournage, elle est menacée d'être arrêtée par la police pour grossière indécence lors d'une séquence (elle est issue de la pornographie et tourne nue dans des espaces publics avec Waters). Toute l'équipe la rassure, pratiquement tout le monde a été arrêté au moins une fois avec Waters.
Ça ne l'empêchera pas d'aller chercher un autre 13 millions pour tourner avec Kathleen Turner, Sam Waterson, Ricki Lake et Suzanne Somers dans une comédie noire qui ne fera pas non plus ses frais, en 1994.

En 2004, il tourne avec 15 millions une catastrophe de recettes qui rapportera 15 fois moins. La même année, il joue un premier rôle qui ne soit pas une voix ou un caméo dans le premier film, un film d'horreur, de Don Mancini.

Il devient animateur de 'Til Death Do us Part, sur Court TV. Il devait tourner un film de noël avec Johnny Knoxville et Parker Posey mais le financement devient presqu'impossible autour de ses projets et on place sur les tablettes de l'oubli.
Il a voulu adapter sa propre nouvelle Liarmouth, en 2022, mais pour les mêmes raisons, le projet sera abandonné.
Il sera baptisé le roi du trash.
John Waters a aujourd'hui, 79 ans.